Синдром Лемьера как редкая причина септической эмбологенной пневмонии (клинический случай)

Цель работы – представление клинического случая синдрома Лемьера (СЛ) для повышения осведомленности врачей различных специальностей об этой редкой причине септической эмбологенной пневмонии (СЭп).

Материалы и методы. Клиническое наблюдение пациентки 25 лет, госпитализированной в связи с СЭп, которая осложнилась дыхательной недостаточностью, пневмотораксом, септическим шоком. первичным источником эмбологенного поражения легких у пациентки был септический тромбоз внутренней и наружной яремных вен, который возник на фоне карбункула нижней губы, воспалительного инфильтрата дна полости рта, абсцесса мягких тканей подбородка, целлюлита шеи, что в комплексе соответствует признакам СЛ.

Результаты. представлены данные литературы об эпидемиологии, этиологии, патогенетических механизмах венозного тромбоза, эмбологенных и септических осложнений при СЛ. Обсуждаются клиническая картина и особенности течения, ключевые аспекты диагностики, в том числе, современные диагностические критерии, применительно к типичному и атипичному варианту СЛ. Рассмотрены принципы антибактериальной терапии, возможности антикоагулянтной терапии в случаях СЭп, связанных с тромбозом вен головы/шеи.

Заключение. СЛ представляет собой редкое, но клинически значимое заболевание, характеризующееся развитием септического тромбоза внутренних яремных вен при острых нагноительных процессах, локализующихся на голове и шее, вызванных в типичных случаях Fusobacterium necrophorum или другими анаэробными микроорганизмами. Этот патологический процесс сопровождается множественными септическими эмбологенными последствиями, в первую очередь развитием СЭп. Клиническое наблюдение демонстрирует необходимость включения СЛ в круг дифференциального диагноза причин СЭп и мультидисциплинарного подхода к лечению таких пациентов в многопрофильном стационаре. Идентификация и диагностика СЛ может быть сложной из-за его редкости и разнообразия клинических проявлений. Заболевание недостаточно известно врачам, понимание основных принципов диагностики и лечения этого состояния может существенно повысить успешность терапии и улучшить прогноз у пациентов.

1. Lemierre A. On certain septicaemia due to anaerobic organisms. Lancet 1936;227(5874):701–3. DOI: 10.1016/S0140-6736(00)57035-4

2. Апостилиди К.Г., Савчук О.В., Епифанов С.А., Исаева М.Л. «Забытый» синдром Лемьера. Вестник Национального медико-хирургического центра им. Н.И. Пирогова 2019;14(1): 153–7. DOI: 10.25881/BPNMSC.2019.96.35.029

3. Tiwari A. Lemierre’s Syndrome in the 21st Century: A literature review. Cureus 2023;15(8):e43685. DOI: 10.7759/cureus.43685

4. Courmont P., Cade A. Sur une septico-pyohemie de I’homme stimulant la peste et causee par un streptobacille anaerobie. Arch Med Exp Anat Pathol 1900;12(4):393–418.

5. Mosher H.P. Deep cervical abscess and thrombosis of the internal jugular vein. Laryngoscope 1920;30(6):365–75. DOI: 10.1288/00005537-192006000-00005

6. Shannon G.W., Ellis C.V., Stepp W.P. Oropharyngeal bacteroides melaninogenicus infection with septicemia: Lemierre’s syndrome. J Fam Pract 1983;16(1):159–60, 163, 166.

7. Valerio L., Corsi G., Sebastian T., Barco S. Lemierre syndrome: current evidence and rationale of the bacteria-associated thrombosis, thrombophlebitis and Lemierre syndrome (BATTLE) registry. Thromb Res 2020;196:494–9. DOI: 10.1016/j.thromres.2020.10.002

8. Riordan T. Human infection with Fusobacterium necrophorum (Necrobacillosis), with a focus on Lemierre’s syndrome. Clin Microbiol Rev 2007;20(4):622–59. DOI: 10.1128/CMR.00011-07.

9. Sinave C.P., Hardy G.J., Fardy P.W. The Lemierre syndrome – suppurative thrombophlebitis of internal jugular vein secondary to oropharyngeal infection. Medicine (Baltimore) 1989;68(2):85–94.

10. Van Hoecke F., Lamont B., Van Leemput A., Vervaeke S. A Lemierre-like syndrome caused by Staphylococcus aureus: an emerging disease. Infect Dis (Lond) 2020;52(3):143–51. DOI: 10.1080/23744235.2019.1691255

11. Lee W.S., Jean S.S., Chen F.L. et al. Lemierre’s syndrome: a forgotten and re-emerging infection. J Microbiol Immunol Infect 2020;53(4):513–7. DOI: 10.1016/j.jmii.2020.03.027

12. Righini C.A., Karkas A., Tourniaire R. et al. Lemierre syndrome: study of 11 cases and literature review. Head Neck 2014;36(7):1044–51. DOI:10.1002/hed.23410

13. Ramirez S., Hild T.G., Rudolph C.N. et al. Increased diagnosis of Lemierre syndrome and other Fusobacterium necrophorum infections at a Children’s Hospital. Pediatrics 2003;112(5):e380. DOI: 10.1542/peds.112.5.e380.

14. Pokharel A., Basnet P., Sharma B., Thapa K. Lemierre Syndrome. A Forgotten Disease. Case report and review of literature. Int Med Case Rep J 2019;12:367–71. DOI: 10.2147/IMCRJ.S218895

15. Nur Iyow S., Uzel M., Ibrahim I.G. et al. Lemierre Syndrome: incidental finding of forgotten fatal disease as a complication of Ludwig’s angina. Open Access Emerg Med 2023;15:259–63. DOI: 10.2147/OAEM.S408470

16. Nygren D., Holm K. Invasive infections with Fusobacterium necrophorum including Lemierre’s syndrome: an 8-year Swedish Nationwide Retrospective Study. Clin Microbiol Infect 2020;26(8):1089.e7–12. DOI: 10.1016/j.cmi.2019.12.002

17. Hagelskjaer Kristensen L., Prag J. Lemierre’s syndrome and other disseminated Fusobacterium necrophorum infections in Denmark: a prospective epidemiological and clinical survey. Eur J Clin Microbiol Infect Dis 2008;27(9):779–89. DOI: 10.1007/s10096-008-0496-4

18. Hagelskjaer L.H., Prag J., Malczynski J., Kristensen J.H. Incidence and clinical epidemiology of necrobacillosis, including Lemierre’s syndrome, in Denmark 1990–1995. Eur J Clin Microbiol Infect Dis 1998;17(8):561–5. DOI: 10.1007/BF01708619

19. Valerio L., Zane F., Sacco C. et al. Patients with Lemierre syndrome have a high risk of new thromboembolic complications, clinical sequelae and death: an analysis of 712 cases. J Intern Med 2021;289(3):325–39. DOI: 10.1111/joim.13114

20. Root R.W., Barrett T.W., Abramo T.J. A 10-month-old with Lemierre syndrome complicated by purulent pericarditis. Am J Emerg Med 2013;31(1):274.e5–7. DOI: 10.1016/j.ajem.2012.05.019

21. Suzuki T., Kojima M., Nakamoto R. et al. A case of blindness caused by Lemierre’s syndrome. Clin Case Rep 2023;11(12):e8327. DOI: 10.1002/ccr3.8327

22. Pleming W., Barco S., Voci D. et al. Cardiac and cerebral arterial complications of Lemierre syndrome: results from a Systematic Review and individual patient data meta-analysis. Hamostaseologie 2022;42(4):261–7. DOI: 10.1055/a-1694-8723

23. Kuppalli K., Livorsi D., Talati N.J., Osborn M. Lemierre’s syndrome due to Fusobacterium necrophorum. Lancet Infect Dis 2012;12(10):808–15. DOI: 10.1-16/S1473-3099(12)70089-0

24. Alifano M., Venissac N., Guillot F., Mouroux J. Lemierre’s syndrome with bilateral empyema thoracis. Ann Thorac Surg 2000;69(3):930–1. DOI: 10.1016/s0003-4975(99)01404-6

25. De Smet K., Claus P.E., Alliet G. et al. Lemierre’s syndrome: a case study with a short review of literature. Acta Clin Belg 2019;74(3):206–10. DOI: 10.1080/17843286.2018.1474614

26. Lanfear A.T., Hamandi M., Fan J. et. al. Lemierre’s syndrome treated operatively. Proc (Bayl Univ Med Cent) 2020;33(4):671–3. DOI: 10.1080/08998280.2020.1772011

27. Prasad R.M., Raziq F., Kemnic T., Abubaker A. Implantable Port Developing Septic Pulmonary Emboli and Secondary Spontaneous Pneumothorax. Am J Med Case Rep 2021;9(1):35–9. DOI: 10.12691/ajmcr-9-1-10

28. Ye R., Zhao L., Wang C. et al. Clinical characteristics of septic pulmonary embolism in adults: a systematic review. Respir Med 2014;108(1):1–8. DOI: 10.1016/j.rmed.2013.10.012

29. Чипигина Н.С., Карпова Н.Ю., Винокуров А.С. и др. Септическая эмбологенная пневмония – особенности клиники и диагностики (обзор литературы и собственные наблюдения). Архивъ внутренней медицины 2023;13(4):272–81. DOI: 10.20514/2226-6704-2023-13-4-272-281

30. Jing J., Liang Q.L, Liu L.H. et al. Septic pulmonary embolism in China: clinical features and analysis of prognostic factors for mortality in 98 cases BMC Infect Dis 2019;19(1):1082. DOI: 10.1186/s12879-019-4672-1

31. Goswami U., Brenes J.A., Punjabi G.V. et al. Associations and outcomes of septic pulmonary embolism. Open Respir Med J 2014;8:28–33. DOI: 10.2174/1874306401408010028

32. Brenes J.A., Goswami U., Williams D.N. The association of septic thrombophlebitis withseptic pulmonary embolism in adults. Open Respir Med J 2012;6:14–9. DOI: 10.2174/1874306401206010014

33. Goldenberg N.A., Knapp-Clevenger R., Hays T., Manco-Johnson M.J. Lemierre’s and Lemierre’s-like syndromes in children: survival and thromboembolic outcomes. Pediatrics 2005;116(4):e543–8. DOI: 10.1542/peds.2005-0433

34. Sacco C., Zane F., Granziera S. et al. Lemierre Study Group. Lemierre syndrome: Clinical update and protocol for a systematic review and individual patient data meta-analysis. Hamostaseologie 2019;39(1):76–86. DOI: 10.1055/s-0038-1654720

35. Venditto L., Ferrante G., Caccin A. et al. Lung abscess as a complication of Lemierre syndrome in adolescents: a single center case reports and review of the literature. Ital J Pediatr 2023;49(1):96. DOI: 10.1186/s13052-023-01499-4

36. Elhakeem I.A., Al Shokri S.D., Elzouki A.Y., Danjuma M.I. An unusual case of modified Lemierre’s syndrome caused by Staphylococcus aureus cellulitis. Am J Case Rep 2020;21:e916575. DOI: 10.12659/AJCR.916575

37. Zamora Gonzalez R.A., Sarria J.C., Christians N.A., Baliss M. Lemierre’s syndrome due to methicillin-resistant Staphylococcus aureus. J Investig Med High Impact Case Rep 2019;7:2324709619890967. DOI: 10.1177/2324709619890967

38. Kherabi Y., Chevrel G., Roux D., Federici L. Syndrome de Lemierre inversé: à propos d’un cas et revue de la littérature [Gynecological Lemierre’s syndrome: A case report and literature review]. Rev Med Interne 2020;41(7):493–5. (In French.). DOI: 10.1016/j.revmed.2020.02.012

39. Ridgway J.M., Parikh D.A., Wright R. et al. Lemierre syndrome: a pediatric case series and review of literature. Am J Otolaryngol 2010;31(1):38–45. DOI: 10.1016/j.amjoto.2008.09.006

40. Severiche-Bueno D.F., Insignares-Niño D.A., Severiche-Bueno D.F. et al. Lemierre’s syndrome by Bacillus circulans, Fusobacterium nucleatum and Staphylococcus aureus with involvement of the internal and external jugular vein. Germs 2021;11(2):314–18. DOI: 10.18683/germs.2021.1267

41. Chirinos J.A., Lichtstein D.M., Garcia J., Tamariz L.J. The evolution of Lemierre’s syndrome: report of 2 cases and review of the literature. Medicine (Baltimore) 2002;81(6):458–65. DOI: 10.1097/00005792-200211000-00006

42. Johannesen K.M., Bodtger U. Lemierre’s syndrome: current perspectives on diagnosis and management. Infect Drug Resist 2016;9:221–7. DOI: 10.2147/IDR.S95050

43. Chuncharunee A., Khawcharoenporn T. Lemierre’s syndrome caused by Klebsiella pneumoniae in a diabetic patient: A case report and review of the literature. Hawaii J Med Public Health 2015;74(8):260–6.

44. Chen T.A., Chuang Y.T., Lin H.Y., Chen C.H. Lemierre’s syndrome caused by Klebsiella pneumoniae: a case report and literature review. Cureus 2023;15(8):e44434. DOI: 10.7759/cureus.44434

45. Holm K., Frick I.M., Björck L., Rasmussen M. Activation of the contact system at the surface of Fusobacterium necrophorum represents a possible virulence mechanism in Lemièrre’s syndrome. Infect Immun 2011;79(8):3284–90. DOI: 10.1128/IAI.05264-11

46. Nygren D., Elf J., Torisson G., Holm K. Jugular vein thrombosis and anticoagulation therapy in Lemierre’s syndrome – A post hoc observational and population-based study of 82 patients. Open Forum Infect Dis 2020;8(1):ofaa585. DOI: 10.1093/ofid/ofaa585

47. Nygren D., Torisson G., Happonen L. et al. Proteomic characterization of plasma in Lemierre’s syndrome. Thromb Haemost 2024;124(5):432–40. DOI: 10.1055/a-2195-3927

48. Holm K., Svensson P.J., Rasmussen M. Invasive Fusobacterium necrophorum infections and Lemièrre’s syndrome: the role of thrombophilia and EBV. Eur J Clin Microbiol Infect Dis 2015;34(11):2199–207. DOI: 10.1007/s10096-015-2469-8

49. Malmberg S., Petrén S., Gunnarsson R. et al. Acute sore throat and Fusobacterium necrophorum in primary healthcare: a systematic review and meta-analysis. BMJ Open 2021;11(6):e042816. DOI: 10.1136/bmjopen-2020-042816

50. Gore M.R. Lemierre Syndrome: A meta-analysis. Int Arch Otorhinolaryngol 2020;24(3):e379–85. DOI: 10.1055/s-0039-3402433

51. Bahall M., Giddings S., Bahall K. Lemierre’s syndrome: forgotten, but not absent. BMJ Case Rep 2017;2017:bcr2017221203. DOI: 10.1136/bcr-2017-221203

52. Bourgeaud J., Delabays B., Van den Bogaart L., Ratano D. Complex Lemierre syndrome with multisystemic abscesses. BMJ Case Rep 2023;16(4):e254638. DOI: 10.1136/bcr-2023-254638

53. Thurnheer T., Bensland S., Eick S. et al. Antibiotic resistance among Fusobacterium, Capnocytophaga, and Leptotrichia species of the oral cavity. Oral Health Prev Dent 2023;21(1):93–102. DOI: 10.3290/j.ohpd.b4009553

54. Cupit-Link M.C., Nageswara Rao A., Warad D.M., Rodriguez V. Lemierre Syndrome: a retrospective study of the role of anticoagulation and thrombosis outcomes. Acta Haematol 2017;137(2):59–65. DOI: 10.1159/000452855

55. Stevens S.M., Woller S.C., Kreuziger L.B. et al. Antithrombotic therapy for VTE disease: second update of the CHEST guideline and expert panel report. Chest 2021;160(6):e545–608. DOI: 10.1016/j.chest.2021.07.055.