The ClinicianThe ClinicianКлиницист1818-83382412-8775Publishing House ABV Press59110.17650/1818-8338-2024-18-1-K708CASE REPORTОПИСАНИЕ СЛУЧАЯLemierre’s syndrome as a rare cause of septic pulmonary embolism (case report)Синдром Лемьера как редкая причина септической эмбологенной пневмонии (клинический случай)https://orcid.org/0000-0002-2083-0437ChipiginaN. S.ЧипигинаН. С.
Russian Federation

Natalia Semyonovna Chipigina 

1 Ostrovityanova St., Moscow 117997

 

Наталия Семеновна Чипигина 

117997 Москва, ул. Островитянова, 1

chipigina-natalia56@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7546-4841KarpovaN. Yu.КарповаН. Ю.
Russian Federation

1 Ostrovityanova St., Moscow 117997

117997 Москва, ул. Островитянова, 1

https://orcid.org/0000-0002-0745-3438VinokurovA. S.ВинокуровA. С.
Russian Federation

1 Ostrovityanova St., Moscow 117997; 4 Shkuleva St., Moscow 109263; 8 Sosenskiy stan St., Kommunarka, 108814 Moscow

117997 Москва, ул. Островитянова, 1109263 Москва, ул. Шкулева, 4108814 Москва, п. Коммунарка, ул. Сосенский стан, 8

https://orcid.org/0000-0003-1071-0877KotovaD. P.КотоваД. П.
Russian Federation

1 Ostrovityanova St., Moscow 117997; 8 Leninskiy Avenue, Moscow 119049

117997 Москва, ул. Островитянова, 1; 119049 Москва, Ленинский просп., 8

https://orcid.org/0000-0003-1699-7717GasparyanA. A.ГаспарянА. А.
Russian Federation

1 Ostrovityanova St., Moscow 117997

117997 Москва, ул. Островитянова, 1

https://orcid.org/0009-0001-0856-9504KashkovskayaP. A.КашковскаяП. А.
Russian Federation

1 Ostrovityanova St., Moscow 117997

117997 Москва, ул. Островитянова, 1

https://orcid.org/0000-0003-2628-2440MakaevA. G.МакаевА. Г.
Russian Federation

1 Ostrovityanova St., Moscow 117997

117997 Москва, ул. Островитянова, 1

https://orcid.org/0009-0009-8151-8023SapkoM. S.СапкоМ. С.
Russian Federation

1 Ostrovityanova St., Moscow 117997

117997 Москва, ул. Островитянова, 1

N.I. Pirogov National Research Medical University, Ministry of Health of RussiaФГАОУ ВО «Российский национальный исследовательский медицинский университет им. Н.И. Пирогова» Минздрава РоссииV.P. Demikhov City Hospital, Moscow Healthcare DepartmentГБУЗ г. Москвы «Городская клиническая больница им. В.П. Демихова Департамента здравоохранения г. Москвы»Moscow Multidisciplinary Clinical Center “Kommunarka”, Moscow Healthcare DepartmentГБУЗ «Московский многопрофильный клинический центр «Коммунарка» Департамента здравоохранения г. Москвы»N.I. Pirogov City Clinical Hospital No. 1, Moscow Healthcare DepartmentГБУЗ г. Москвы «Городская клиническая больница № 1 им. Н.И. Пирогова Департамента здравоохранения г. Москвы»1501202418159692406202424062024Copyright ©; 2024, Chipigina N.S., Karpova N.Y., Vinokurov A.S., Kotova D.P., Gasparyan A.A., Kashkovskaya P.A., Makaev A.G., Sapko M.S.Copyright ©; 2024, Чипигина Н.С., Карпова Н.Ю., Винокуров A.С., Котова Д.П., Гаспарян А.А., Кашковская П.А., Макаев А.Г., Сапко М.С.2024Chipigina N.S., Karpova N.Y., Vinokurov A.S., Kotova D.P., Gasparyan A.A., Kashkovskaya P.A., Makaev A.G., Sapko M.S.Чипигина Н.С., Карпова Н.Ю., Винокуров A.С., Котова Д.П., Гаспарян А.А., Кашковская П.А., Макаев А.Г., Сапко М.С.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://klinitsist.abvpress.ru/Klin/article/view/591

Objectives. The purpose of this work is to provide a clinical case study of Lemierre’s syndrome (LS) in order to raise awareness amongst doctors of various medical specialties regarding this rare cause of septic pulmonary embolism (SPE).

Materials and methods. The patient in clinical case is a 25-year-old female who was hospitalized due to SPE, which had been complicated by respiratory distress, pneumothorax and septic shock. The initial source of embolus lung damage was the septic thrombosis of both the internal and external jugular veins. This thrombosis occurred against the backdrop of a carbuncle of the lower lip, an inflammatory infiltrate at the bottom of the mouth, an abscess in the soft tissue of the chin and neck cellulitis, which correspond to the diagnostic criteria for Lemierre Syndrome.

Results. The literature data of the epidemiology, etiology, pathogenic mechanisms of the venous thrombosis, embolic and septic complications among patients with LS are presented. The article discusses the clinical features and course of the disease, as well as key aspects of diagnosis, including current diagnostic criteria, with regard to the typical and atypical variants of LS. The principles of antibiotic therapy and the possibility of anticoagulation therapy in cases of septic pulmonary emboli associated with head and neck vein thrombosis are also considered.

Conclusion. LS is a rare, but clinically significant condition characterized by the development of septic thrombosis in the internal jugular vein in response to acute suppurative inflammation of the head and neck. In typical cases, the causative organism is Fusobacterium necrophorum, or other anaerobic bacteria. This pathological condition is often accompanied by multiple other septic complications, with the most significant being the development of septic pulmonary embolism. Clinical observation indicates the necessity for including LS in the differential diagnosis among causes of the septic pulmonary embolism, and for adopting a multidisciplinary approach in the treatment of these patients in a specialized multifield hospital. Identification and diagnosis of Lemierre Syndrome can be challenging due to its low incidence and variable clinical presentation. Although the condition is not widely recognized among physicians, an understanding of the basic principles of its diagnosis and management can significantly improve treatment outcomes and patients prognosis.

Цель работы – представление клинического случая синдрома Лемьера (СЛ) для повышения осведомленности врачей различных специальностей об этой редкой причине септической эмбологенной пневмонии (СЭп).

Материалы и методы. Клиническое наблюдение пациентки 25 лет, госпитализированной в связи с СЭп, которая осложнилась дыхательной недостаточностью, пневмотораксом, септическим шоком. первичным источником эмбологенного поражения легких у пациентки был септический тромбоз внутренней и наружной яремных вен, который возник на фоне карбункула нижней губы, воспалительного инфильтрата дна полости рта, абсцесса мягких тканей подбородка, целлюлита шеи, что в комплексе соответствует признакам СЛ.

Результаты. представлены данные литературы об эпидемиологии, этиологии, патогенетических механизмах венозного тромбоза, эмбологенных и септических осложнений при СЛ. Обсуждаются клиническая картина и особенности течения, ключевые аспекты диагностики, в том числе, современные диагностические критерии, применительно к типичному и атипичному варианту СЛ. Рассмотрены принципы антибактериальной терапии, возможности антикоагулянтной терапии в случаях СЭп, связанных с тромбозом вен головы/шеи.

Заключение. СЛ представляет собой редкое, но клинически значимое заболевание, характеризующееся развитием септического тромбоза внутренних яремных вен при острых нагноительных процессах, локализующихся на голове и шее, вызванных в типичных случаях Fusobacterium necrophorum или другими анаэробными микроорганизмами. Этот патологический процесс сопровождается множественными септическими эмбологенными последствиями, в первую очередь развитием СЭп. Клиническое наблюдение демонстрирует необходимость включения СЛ в круг дифференциального диагноза причин СЭп и мультидисциплинарного подхода к лечению таких пациентов в многопрофильном стационаре. Идентификация и диагностика СЛ может быть сложной из-за его редкости и разнообразия клинических проявлений. Заболевание недостаточно известно врачам, понимание основных принципов диагностики и лечения этого состояния может существенно повысить успешность терапии и улучшить прогноз у пациентов.

Lemierre’s syndromeseptic pulmonary embolismpneumothoraxjugular vein thrombosisbrain abscesscomplications of acute suppurative diseases of the head and neckсиндром Лемьерасептическая эмбологенная пневмонияпневмотораксгидроторакстромбоз яремных венабсцесс мозгаосложнения острых нагноительных заболеваний головы и шеиLemierre A. On certain septicaemia due to anaerobic organisms. Lancet 1936;227(5874):701–3. DOI: 10.1016/S0140-6736(00)57035-4Apostilidi K.G., Savchuk O.V., Epifanov S.A., Isaeva M.L. The forgotten syndrome of Lemierre. Vestnik N.I. Pirogova Nacional’nogo mediko-hirurgicheskogo centra = Bulletin of N.I. Pirogov National Medical and Surgical Center 2019; 14(1):153–7. (In Russ.). DOI: 10.25881/BPNMSC.2019.96.35.029Апостилиди К.Г., Савчук О.В., Епифанов С.А., Исаева М.Л. «Забытый» синдром Лемьера. Вестник Национального медико-хирургического центра им. Н.И. Пирогова 2019;14(1): 153–7. DOI: 10.25881/BPNMSC.2019.96.35.029Tiwari A. Lemierre’s Syndrome in the 21st Century: A literature review. Cureus 2023;15(8):e43685. DOI: 10.7759/cureus.43685Courmont P., Cade A. Sur une septico-pyohemie de I’homme stimulant la peste et causee par un streptobacille anaerobie. Arch Med Exp Anat Pathol 1900;12(4):393–418.Mosher H.P. Deep cervical abscess and thrombosis of the internal jugular vein. Laryngoscope 1920;30(6):365–75. DOI: 10.1288/00005537-192006000-00005Shannon G.W., Ellis C.V., Stepp W.P. Oropharyngeal bacteroides melaninogenicus infection with septicemia: Lemierre’s syndrome. J Fam Pract 1983;16(1):159–60, 163, 166.Valerio L., Corsi G., Sebastian T., Barco S. Lemierre syndrome: current evidence and rationale of the bacteria-associated thrombosis, thrombophlebitis and Lemierre syndrome (BATTLE) registry. Thromb Res 2020;196:494–9. DOI: 10.1016/j.thromres.2020.10.002Valerio L., Corsi G., Sebastian T., Barco S. Lemierre syndrome: current evidence and rationale of the bacteria-associated thrombosis, thrombophlebitis and Lemierre syndrome (BATTLE) registry. Thromb Res 2020;196:494–9. DOI: 10.1016/j.thromres.2020.10.002Riordan T. Human infection with Fusobacterium necrophorum (Necrobacillosis), with a focus on Lemierre’s syndrome. Clin Microbiol Rev 2007;20(4):622–59. DOI: 10.1128/CMR.00011-07.Riordan T. Human infection with Fusobacterium necrophorum (Necrobacillosis), with a focus on Lemierre’s syndrome. Clin Microbiol Rev 2007;20(4):622–59. DOI: 10.1128/CMR.00011-07.Sinave C.P., Hardy G.J., Fardy P.W. The Lemierre syndrome – suppurative thrombophlebitis of internal jugular vein secondary to oropharyngeal infection. Medicine (Baltimore) 1989;68(2):85–94.Van Hoecke F., Lamont B., Van Leemput A., Vervaeke S. A Lemierre-like syndrome caused by Staphylococcus aureus: an emerging disease. Infect Dis (Lond) 2020;52(3):143–51. DOI: 10.1080/23744235.2019.1691255Lee W.S., Jean S.S., Chen F.L. et al. Lemierre’s syndrome: a forgotten and re-emerging infection. J Microbiol Immunol Infect 2020;53(4):513–7. DOI: 10.1016/j.jmii.2020.03.027Righini C.A., Karkas A., Tourniaire R. et al. Lemierre syndrome: study of 11 cases and literature review. Head Neck 2014;36(7):1044–51. DOI:10.1002/hed.23410Ramirez S., Hild T.G., Rudolph C.N. et al. Increased diagnosis of Lemierre syndrome and other Fusobacterium necrophorum infections at a Children’s Hospital. Pediatrics 2003;112(5):e380. DOI: 10.1542/peds.112.5.e380.Pokharel A., Basnet P., Sharma B., Thapa K. Lemierre Syndrome. A Forgotten Disease. Case report and review of literature. Int Med Case Rep J 2019;12:367–71. DOI: 10.2147/IMCRJ.S218895Nur Iyow S., Uzel M., Ibrahim I.G. et al. Lemierre Syndrome: incidental finding of forgotten fatal disease as a complication of Ludwig’s angina. Open Access Emerg Med 2023;15:259–63. DOI: 10.2147/OAEM.S408470Nygren D., Holm K. Invasive infections with Fusobacterium necrophorum including Lemierre’s syndrome: an 8-year Swedish Nationwide Retrospective Study. Clin Microbiol Infect 2020;26(8):1089.e7–12. DOI: 10.1016/j.cmi.2019.12.002Hagelskjaer Kristensen L., Prag J. Lemierre’s syndrome and other disseminated Fusobacterium necrophorum infections in Denmark: a prospective epidemiological and clinical survey. Eur J Clin Microbiol Infect Dis 2008;27(9):779–89. DOI: 10.1007/s10096-008-0496-4Hagelskjaer L.H., Prag J., Malczynski J., Kristensen J.H. Incidence and clinical epidemiology of necrobacillosis, including Lemierre’s syndrome, in Denmark 1990–1995. Eur J Clin Microbiol Infect Dis 1998;17(8):561–5. DOI: 10.1007/BF01708619Valerio L., Zane F., Sacco C. et al. Patients with Lemierre syndrome have a high risk of new thromboembolic complications, clinical sequelae and death: an analysis of 712 cases. J Intern Med 2021;289(3):325–39. DOI: 10.1111/joim.13114Root R.W., Barrett T.W., Abramo T.J. A 10-month-old with Lemierre syndrome complicated by purulent pericarditis. Am J Emerg Med 2013;31(1):274.e5–7. DOI: 10.1016/j.ajem.2012.05.019Suzuki T., Kojima M., Nakamoto R. et al. A case of blindness caused by Lemierre’s syndrome. Clin Case Rep 2023;11(12):e8327. DOI: 10.1002/ccr3.8327Pleming W., Barco S., Voci D. et al. Cardiac and cerebral arterial complications of Lemierre syndrome: results from a Systematic Review and individual patient data meta-analysis. Hamostaseologie 2022;42(4):261–7. DOI: 10.1055/a-1694-8723Kuppalli K., Livorsi D., Talati N.J., Osborn M. Lemierre’s syndrome due to Fusobacterium necrophorum. Lancet Infect Dis 2012;12(10):808–15. DOI: 10.1-16/S1473-3099(12)70089-0Alifano M., Venissac N., Guillot F., Mouroux J. Lemierre’s syndrome with bilateral empyema thoracis. Ann Thorac Surg 2000;69(3):930–1. DOI: 10.1016/s0003-4975(99)01404-6De Smet K., Claus P.E., Alliet G. et al. Lemierre’s syndrome: a case study with a short review of literature. Acta Clin Belg 2019;74(3):206–10. DOI: 10.1080/17843286.2018.1474614De Smet K., Claus P.E., Alliet G. et al. Lemierre’s syndrome: a case study with a short review of literature. Acta Clin Belg 2019;74(3):206–10. DOI: 10.1080/17843286.2018.1474614Lanfear A.T., Hamandi M., Fan J. et. al. Lemierre’s syndrome treated operatively. Proc (Bayl Univ Med Cent) 2020;33(4):671–3. DOI: 10.1080/08998280.2020.1772011Prasad R.M., Raziq F., Kemnic T., Abubaker A. Implantable Port Developing Septic Pulmonary Emboli and Secondary Spontaneous Pneumothorax. Am J Med Case Rep 2021;9(1):35–9. DOI: 10.12691/ajmcr-9-1-10Ye R., Zhao L., Wang C. et al. Clinical characteristics of septic pulmonary embolism in adults: a systematic review. Respir Med 2014;108(1):1–8. DOI: 10.1016/j.rmed.2013.10.012Сhipigina N.S., Karpova N.Yu., Vinokurov A.S. et al. Septic embologenic pneumonia – clinical and diagnostical features (review and own observations). Arkhiv vnutrennej meditciny = The Russian Archives of Internal Medicine 2023;13(4):272–81. (In Russ.). DOI: 10.20514/2226-6704-2023-13-4-272-281Чипигина Н.С., Карпова Н.Ю., Винокуров А.С. и др. Септическая эмбологенная пневмония – особенности клиники и диагностики (обзор литературы и собственные наблюдения). Архивъ внутренней медицины 2023;13(4):272–81. DOI: 10.20514/2226-6704-2023-13-4-272-281Jing J., Liang Q.L, Liu L.H. et al. Septic pulmonary embolism in China: clinical features and analysis of prognostic factors for mortality in 98 cases BMC Infect Dis 2019;19(1):1082. DOI: 10.1186/s12879-019-4672-1Goswami U., Brenes J.A., Punjabi G.V. et al. Associations and outcomes of septic pulmonary embolism. Open Respir Med J 2014;8:28–33. DOI: 10.2174/1874306401408010028Brenes J.A., Goswami U., Williams D.N. The association of septic thrombophlebitis withseptic pulmonary embolism in adults. Open Respir Med J 2012;6:14–9. DOI: 10.2174/1874306401206010014Goldenberg N.A., Knapp-Clevenger R., Hays T., Manco-Johnson M.J. Lemierre’s and Lemierre’s-like syndromes in children: survival and thromboembolic outcomes. Pediatrics 2005;116(4):e543–8. DOI: 10.1542/peds.2005-0433Sacco C., Zane F., Granziera S. et al. Lemierre Study Group. Lemierre syndrome: Clinical update and protocol for a systematic review and individual patient data meta-analysis. Hamostaseologie 2019;39(1):76–86. DOI: 10.1055/s-0038-1654720Venditto L., Ferrante G., Caccin A. et al. Lung abscess as a complication of Lemierre syndrome in adolescents: a single center case reports and review of the literature. Ital J Pediatr 2023;49(1):96. DOI: 10.1186/s13052-023-01499-4Elhakeem I.A., Al Shokri S.D., Elzouki A.Y., Danjuma M.I. An unusual case of modified Lemierre’s syndrome caused by Staphylococcus aureus cellulitis. Am J Case Rep 2020;21:e916575. DOI: 10.12659/AJCR.916575Zamora Gonzalez R.A., Sarria J.C., Christians N.A., Baliss M. Lemierre’s syndrome due to methicillin-resistant Staphylococcus aureus. J Investig Med High Impact Case Rep 2019;7:2324709619890967. DOI: 10.1177/2324709619890967Kherabi Y., Chevrel G., Roux D., Federici L. Syndrome de Lemierre inversé: à propos d’un cas et revue de la littérature [Gynecological Lemierre’s syndrome: A case report and literature review]. Rev Med Interne 2020;41(7):493–5. (In French.). DOI: 10.1016/j.revmed.2020.02.012Kherabi Y., Chevrel G., Roux D., Federici L. Syndrome de Lemierre inversé: à propos d’un cas et revue de la littérature [Gynecological Lemierre’s syndrome: A case report and literature review]. Rev Med Interne 2020;41(7):493–5. (In French.). DOI: 10.1016/j.revmed.2020.02.012Ridgway J.M., Parikh D.A., Wright R. et al. Lemierre syndrome: a pediatric case series and review of literature. Am J Otolaryngol 2010;31(1):38–45. DOI: 10.1016/j.amjoto.2008.09.006Severiche-Bueno D.F., Insignares-Niño D.A., Severiche-Bueno D.F. et al. Lemierre’s syndrome by Bacillus circulans, Fusobacterium nucleatum and Staphylococcus aureus with involvement of the internal and external jugular vein. Germs 2021;11(2):314–18. DOI: 10.18683/germs.2021.1267Chirinos J.A., Lichtstein D.M., Garcia J., Tamariz L.J. The evolution of Lemierre’s syndrome: report of 2 cases and review of the literature. Medicine (Baltimore) 2002;81(6):458–65. DOI: 10.1097/00005792-200211000-00006Johannesen K.M., Bodtger U. Lemierre’s syndrome: current perspectives on diagnosis and management. Infect Drug Resist 2016;9:221–7. DOI: 10.2147/IDR.S95050Chuncharunee A., Khawcharoenporn T. Lemierre’s syndrome caused by Klebsiella pneumoniae in a diabetic patient: A case report and review of the literature. Hawaii J Med Public Health 2015;74(8):260–6.Chen T.A., Chuang Y.T., Lin H.Y., Chen C.H. Lemierre’s syndrome caused by Klebsiella pneumoniae: a case report and literature review. Cureus 2023;15(8):e44434. DOI: 10.7759/cureus.44434Holm K., Frick I.M., Björck L., Rasmussen M. Activation of the contact system at the surface of Fusobacterium necrophorum represents a possible virulence mechanism in Lemièrre’s syndrome. Infect Immun 2011;79(8):3284–90. DOI: 10.1128/IAI.05264-11Nygren D., Elf J., Torisson G., Holm K. Jugular vein thrombosis and anticoagulation therapy in Lemierre’s syndrome – A post hoc observational and population-based study of 82 patients. Open Forum Infect Dis 2020;8(1):ofaa585. DOI: 10.1093/ofid/ofaa585Nygren D., Torisson G., Happonen L. et al. Proteomic characterization of plasma in Lemierre’s syndrome. Thromb Haemost 2024;124(5):432–40. DOI: 10.1055/a-2195-3927Holm K., Svensson P.J., Rasmussen M. Invasive Fusobacterium necrophorum infections and Lemièrre’s syndrome: the role of thrombophilia and EBV. Eur J Clin Microbiol Infect Dis 2015;34(11):2199–207. DOI: 10.1007/s10096-015-2469-8Malmberg S., Petrén S., Gunnarsson R. et al. Acute sore throat and Fusobacterium necrophorum in primary healthcare: a systematic review and meta-analysis. BMJ Open 2021;11(6):e042816. DOI: 10.1136/bmjopen-2020-042816Gore M.R. Lemierre Syndrome: A meta-analysis. Int Arch Otorhinolaryngol 2020;24(3):e379–85. DOI: 10.1055/s-0039-3402433Bahall M., Giddings S., Bahall K. Lemierre’s syndrome: forgotten, but not absent. BMJ Case Rep 2017;2017:bcr2017221203. DOI: 10.1136/bcr-2017-221203Bourgeaud J., Delabays B., Van den Bogaart L., Ratano D. Complex Lemierre syndrome with multisystemic abscesses. BMJ Case Rep 2023;16(4):e254638. DOI: 10.1136/bcr-2023-254638Thurnheer T., Bensland S., Eick S. et al. Antibiotic resistance among Fusobacterium, Capnocytophaga, and Leptotrichia species of the oral cavity. Oral Health Prev Dent 2023;21(1):93–102. DOI: 10.3290/j.ohpd.b4009553Cupit-Link M.C., Nageswara Rao A., Warad D.M., Rodriguez V. Lemierre Syndrome: a retrospective study of the role of anticoagulation and thrombosis outcomes. Acta Haematol 2017;137(2):59–65. DOI: 10.1159/000452855Stevens S.M., Woller S.C., Kreuziger L.B. et al. Antithrombotic therapy for VTE disease: second update of the CHEST guideline and expert panel report. Chest 2021;160(6):e545–608. DOI: 10.1016/j.chest.2021.07.055.